Na história, os jogadores controlam Nathan Drake, um caçador de tesouros e suposto descendente do explorador sir Francis Drake que parte à procura do tesouro perdido de Eldorado, contando com a ajuda de seu mentor Victor Sullivan e da jornalista Elena Fisher. Drake's Fortune é jogado a partir de uma perspectiva em terceira pessoa e incorpora diversos elementos de plataforma na navegação pelos diferentes ambientes. Os jogadores usam armas de fogo e combate corpo a corpo a fim de combaterem inimigos, solucionarem quebra-cabeças e progredirem pela narrativa.
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